Russische Bolschewiki hatten einen gewissen Einfluss unter den russischen Arbeitern in turkmenischen Städten und deshalb wurde der Versuch, die Sowjetunion zu gründen und Turkmenistan als Teil der Sowjetunion einzugliedern, ins Zentrum gerückt. Infolgedessen wurde auf turkmenischem Territorium eine internationale demokratische kooperative transkaspische provisorische Regierung gebildet, die an Großbritannien um Hilfe appellierte.
Im Jahre 1920 besetzte die Rote Armee Krasnovodsk. Am 7. August 1921 wurde der größte Teil des turkmenischen Territoriums als turkmenische Region Teil der Turkmenischen ASSR. Am 27. Oktober 1924 wurde infolge der nationalen und staatlichen Demarkation Zentralasiens aus den von Turkmenen bewohnten Gebieten die Turkmenische Sozialistische Sowjetrepublik gebildet. Auf diese Weise wurde ein einziger Turkmenischer Staat geschaffen (zum ersten Mal in der Geschichte des turkmenischen Volkes). Am 12. Mai 1925 wurde die Turkmenische SSR direkt in die UdSSR eingegliedert.
In den 1920-1930er Jahren führte Turkmenistan als Teil der Sowjetunion, wie auch in anderen Republiken der UdSSR, groß angelegte Reformen durch, darunter Kollektivierung, Industrialisierung, Alphabetisierung, Säkularisierung (mehr als 500 Moscheen wurden geschlossen) und ähnliches. Die Verallgemeinerung von Land, Vieh und landwirtschaftlichen Geräten untergrub die nomadische Lebensweise der Turkmenen, denen 1930 mindestens 30 Prozent der Bevölkerung der Republik angehörten. Die Reaktion auf diese Veränderungen waren periodische Aufstände gegen die Sowjetmacht in den südlichen und westlichen Regionen Turkmenistans. Eine ähnliche Situation wurde in den Bereichen der Bewässerungslandwirtschaft beobachtet, wo wie im ersten Fall jegliche Manifestation von Unzufriedenheit als antisowjetische Aktivitäten charakterisiert und brutal unterdrückt wurde.
Der bewaffnete Kampf gegen Basmatschi, die Einbeziehung der ärmsten Bevölkerungsschichten in die sowjetischen und Parteigremien und die Kampagne zur Beseitigung des Analphabetismus trugen dazu bei, den aktiven und passiven Widerstand gegen die Reformen der 1920er-1930er Jahre relativ rasch zu unterdrücken. Wichtig war auch, dass die neue Regierung, anders als das zaristische Regime, das Prinzip der Gleichheit aller Bürger unabhängig von ihrer nationalen/tribalen Zugehörigkeit unterstützte. Partei- und Sowjetkader aus dem europäischen Teil der UdSSR sowie Ärzte, Lehrer, Ingenieure und andere Spezialisten wurden in die Republik entsandt.
Während des Zweiten Weltkriegs unterstützte die Turkmenische SSR die Aktionen der sowjetischen Militäreinheiten im Nordiran von hinten; Zehntausende Bewohner der Republik wurden für die Front mobilisiert.
Anfang Oktober 1948 zerstörte ein katastrophales Erdbeben Aschgabat (nach offiziellen Angaben betrug die Zahl der Opfer 30.000, nach inoffiziellen Angaben überstieg sie 100.000 Personen). Alle Republiken, die zur UdSSR gehörten, halfen bei der Beseitigung dieser Katastrophe.
Positive Trends (innerhalb des sowjetischen Systems) wurde in Turkmenistan als Teil der Sowjetunion in der sozioökonomischen und kulturellen Entwicklung Turkmenistans in den 1950-1970er Jahren beobachtet. In dieser Hinsicht ist es kein Zufall, dass die Unabhängigkeitsbewegung in Turkmenistan in der späten Perestroika-Periode weniger stark und radikal war als in anderen zentralasiatischen Republiken und zunächst eine kulturelle und umweltbezogene Orientierung hatte, was 1989 zur Gründung der “Agzybirlik”-Bewegung durch die Vertreter der Intelligenz führte, die keine ausgeprägte antisowjetische Ausrichtung hatte.
Im März 1985 wurde Saparmurat Atamuratowitsch Niyazow zum Vorsitzenden des Ministerrats der Turkmenischen SSR ernannt. Im Dezember desselben Jahres wurde Nijazov Erster Sekretär des Zentralkomitees der Republikanischen Kommunistischen Partei. Im Januar 1990 wurde Nijasow zum Vorsitzenden des Obersten Rates der Republik gewählt und im Oktober desselben Jahres (infolge nicht alternativer Wahlen) zu dessen Präsidenten. Im März 1991 stimmte die Bevölkerung der Republik in einem Referendum für den Erhalt der UdSSR. Nijasow unterstützte zunächst die Aktionen der GKChP, doch nach deren Scheitern beschleunigte sich der Prozess der Souveränität der Republik (bereits 1990 verabschiedete der republikanische Oberste Sowjet auf seine Initiative hin eine Erklärung der “staatlichen Unabhängigkeit” Turkmenistans). In einem Referendum im Oktober 1991 stimmte die große Mehrheit der Bevölkerung (94 Prozent) für die Unabhängigkeit.
