Российские большевики имели некоторое влияние среди российских рабочих в туркменских городах, и поэтому попытка создать Советский Союз и включить Туркменистан в составе Советского Союза была поставлена в центр внимания. В результате на туркменской территории было сформировано временное правительство международного демократического кооператива “Закаспий”, которое обратилось за помощью к Великобритании.
В 1920 году Красную Армию оккупировал Красноводск. 7 августа 1921 года большая часть туркменской территории вошла в состав Туркменской АССР как туркменская область. 27 октября 1924 года в результате национально-государственного размежевания Центральной Азии из районов проживания туркмен была образована Туркменская Социалистическая Советская Республика. Таким образом было создано единое туркменское государство (впервые в истории туркменского народа). 12 мая 1925 года Туркменская ССР была непосредственно включена в состав СССР.
В 1920-1930-е годы Туркменистан в составе Советского Союза, как и другие республики СССР, провел масштабные реформы, в том числе коллективизацию, индустриализацию, грамотность, секуляризацию (было закрыто более 500 мечетей) и тому подобное. Обобщение земли, скота и сельскохозяйственных орудий подорвало кочевой образ жизни туркмен, которые в 1930 году составляли не менее 30 процентов населения республики. Реакцией на эти изменения стали периодические восстания против советской власти в южных и западных областях Туркменистана. Аналогичная ситуация наблюдалась в районах орошаемого земледелия, где, как и в первом случае, любое проявление недовольства характеризовалось как антисоветская деятельность и жестоко подавлялось.
Вооруженная борьба против басмачей, включение беднейших слоев населения в состав советских и партийных комитетов и кампания по ликвидации неграмотности способствовали относительно быстрому подавлению активного и пассивного сопротивления реформам 1920-1930-х годов. Важно также, что новое правительство, в отличие от царского режима, поддерживает принцип равенства всех граждан независимо от их национальной/племенной принадлежности. В республику были направлены партийные и советские кадры из европейской части СССР, а также врачи, учителя, инженеры и другие специалисты.
В годы Великой Отечественной войны Туркменская ССР поддерживала действия советских воинских частей на севере Ирана с тыла, на фронт были мобилизованы десятки тысяч граждан республики.
В начале октября 1948 года катастрофическое землетрясение разрушило Ашхабад (по официальным данным, число погибших составило 30 тысяч человек, по неофициальным – более 100 тысяч). Все республики, входящие в состав СССР, помогли ликвидировать эту катастрофу.
Позитивные тенденции (в рамках советской системы) наблюдались в Туркменистан в составе Советского Союза в социально-экономическом и культурном развитии Туркменистана в 1950-1970-х годах. В этом плане не случайно движение за независимость в Туркменистане в эпоху поздней перестройки было менее сильным и радикальным, чем в других республиках Центральной Азии, и изначально имело культурную и экологическую направленность, что привело к основанию в 1989 году представителями интеллигенции движения “Агзыбирлик”, которое не имело сильной антисоветской направленности.
В марте 1985 года Сапармурат Атамуратович Ниязов был назначен Председателем Совета министров Туркменской ССР. В декабре того же года Ниязов стал первым секретарем ЦК РКСМ. В январе 1990 года Ниязов был избран председателем Верховного Совета Республики, а в октябре того же года (в результате безальтернативных выборов) стал его президентом. В марте 1991 года народ республики проголосовал на референдуме за сохранение СССР. Первоначально Ниязов поддержал действия ГКЧП, но после его провала процесс суверенитета республики ускорился (еще в 1990 году республиканский Верховный Совет по своей инициативе принял декларацию “о государственной независимости” Туркменистана). На референдуме в октябре 1991 года подавляющее большинство населения (94 процента) проголосовало за независимость.